SYSTEMS BIOLOGI FOTOSYNTHESIS

Källa: http://photobiology.info/Zhu.html

Xin-Guang Zhu

Plantera Systems Biologi Grupp, Institutet för Datorbiologi,
Kinesiska vetenskapsakademien / Max Planck Samhälle, Yue Yang Väg,
Shanghai, Kina, 200031
[email protected]
www.picb.ac.cn/~zhuxinguang

Introduktion
Med utarmningen av fossila bränslen och den växande efterfrågan på livsmedelsproduktion spelar växtbiologer för första gången i historien en viktig roll för att lösa en stor utmaning för samhället, dvs identifiera nya sätt att öka växtproduktiviteten under ett växande globalt klimat . Ökad fotosyntetisk energieffektiviseringseffektivitet är en viktig väg som fortfarande är tillgänglig för oss för att dramatiskt öka grödorproduktiviteten. Kombinera systemmodeller med en evolutionär algoritm ger en effektiv och genomförbar mekanism för att identifiera nya metoder för att konstruera högre fotosyntes.

Mycket av vår kunskap om fotosyntes uppnås genom en reduktionsperspektiv, där varje enskild komponent i systemet isoleras och studeras självständigt. Genom detta tillvägagångssätt har vi erhållit detaljerad biofysisk och biokemisk information om olika komponenter i fotosyntesen. Samtidigt möjliggör modern bioteknik enkelt upp eller ner reglering av nästan varje gen i fotosyntes. Även med alla dessa förmågor och kunskaper är vi fortfarande väldigt långt ifrån att kunna justera fotosyntetiska apparaten exakt för en högre fotosyntetisk hastighet. Detta är inte för förvånande med tanke på att den fotosyntetiska energikonverteringseffektiviteten är en systemegenskap, det vill säga bestäms av interaktionen mellan olika komponenter i systemen, inte bestämd av någon enskild komponent i systemet.

Med tanke på att fotosyntes utgör grunden för både mat- och energiproduktion och den ökade efterfrågan på både i vårt samhälle, hur kan vi konstruera högre fotosyntes? Med andra ord, vad begränsar fotosyntesen för olika växter under olika miljöer? Svaren på dessa två frågor är nyckeln till ökad växtproduktivitet. Att besvara dessa två frågor är extremt utmanande. Mer än hundra proteiner är involverade i fotosyntes. Även om manipulation är begränsad till att helt enkelt ändra mängden protein, snarare än dess egenskaper, kommer de potentiella permutationerna att gå in i miljoner.

Med tanke på att flera proteiner kanske behöver konstrueras samtidigt, blir det snabbt uppenbart att experimentellt uppreglera eller nedreglera mängden av varje protein och undersöka dess inverkan på produktiviteten är ineffektivt. Ett potentiellt sätt att lösa detta problem är att ta en systeminriktning. Systemets tillvägagångssätt är att utveckla matematiska modeller som kan simulera alla biofysiska och biokemiska processer som är involverade i fotosyntes på ett trovärdigt sätt och sedan utföra numeriska experiment för att identifiera mål för ingenjörer för högre produktivitet.

Jag kommer att använda en modell för fotosyntetisk kolmetabolism för att illustrera den grundläggande metoden för att utveckla systemmodeller och använda en evolutionär algoritm för att identifiera optimal kväveallokering i ämnesomsättningen för en högre fotosyntetisk CO2. Jag kommer också att kortfattat beskriva de andra stora tillämpningarna av systemmodeller av fotosyntes, som innefattar att koppla genomiska data till fysiologiska data, studera dynamiska signaler vid fotosyntes, studera betydelsen av förändringar i fotosyntesapparaten för att öka fotosyntetisk effektivitet och arbeta som grund för ekofysiologiska modeller.

Ett av de viktigaste målen för växtbiologisk forskning är att öka fotosyntesen
Under de senaste fyra decennierna har växtförädling skapat anmärkningsvärda ökningar av de potentiella utbytena hos många grödor. Potentiellt utbyte definieras som det utbyte som en genotyp kan uppnå utan biotiska och abiotiska påfrestningar. Efter Monteiths principer (1977) bestäms det potentiella utbytet (Y) för en gröda och primärproduktion (Pn) vid en given plats av:

    Pn = St. εc / k …. (la)

    Y = η.Pn …. (1b)

Där St är det årliga integralet av infallande solstrålning (MJ m-2), är effektiviteten med vilken strålning avlyssnas av grödan; εc effektiviteten med vilken den avlyssnade strålningen omvandlas till biomassa; η skördeindexet eller effektiviteten med vilken biomassa partitioneras i den skördade produkten; och k energiinnehållet i växtmassan (MJ g-1). St bestäms av platsen och året. k varierar väldigt lite mellan vegetativa organ, vanligtvis med i genomsnitt 17 MJ / kg, även om korn med signifikant oljeinnehåll kan ha högre energiinnehåll (Roberts et al., 1993). Pn är den primära produktiviteten, dvs den totala växtbiomassa som produceras under växtsäsongen. Baserat på ekvation 1 bestäms Y av den kombinerade produkten av tre effektiviteter, var och en beskriver växtens breda fysiologiska egenskaper: εi, εc och η. ε1 bestäms av hastigheten på baldakinutveckling och -slutning, och canopy-längd, storlek och arkitektur. εc är en funktion av den kombinerade fotosyntetiska hastigheten på alla löv i baldakinen, mindre andningsförlusterna hos växten (Long et al., 2006).

I samband med ekvation 1 har ökningen av potentiellt utbyte under de senaste 40 åren i stor utsträckning resulterat i en ökning av η och εi, medan realiserade utbyten har förbättrats genom bättre befruktning och förbättrat sjukdomsskydd i sin tur ökar εi (granskat: Long et al., 2006). Men hur kan vi öka Y ytterligare? Friska grödor av moderna sorter vid optimerad avstånd avlyssnar de flesta tillgängliga strålning inom sin växtsäsong, vilket begränsar utsikterna att förbättra εi. Korn i moderna sorter av spannmål kan utgöra 60% av den totala biomassan vid skörden (Evan, 1993). Skördeindexet för spannmål verkar närma sig en övre gräns, eftersom en minsta mängd biomassa måste förbli i växtkroppen för att säkerställa att viktiga näringsämnen och reserver kan translokeras i spannmålen och att ta hänsyn till cellväggsmaterial som inte kan nedbrytas. Skördeindexet för biomassa grödor är ännu högre. Om η och εi närmar sig en övre gräns kan ytterligare ökning av potentiellt utbyte endast uppnås genom en ökning av εc, vilket bestäms genom fotosyntes och andning.

Så, vad är den teoretiska maximal εc, och vad är den realiserade εc? En teoretisk analys tyder på att maximal εc för C3 och C4-växter är 4,6% respektive 6% (Figur 1, se detaljer i beräkningen i Zhu et al., 2008).

Figur 1. Minsta energiförluster beräknad för 1000 kJ av olycklig solstrålning, vid varje diskret steg av växtfotosyntetiska processen från avlyssning av strålning till bildandet av lagrad kemisk energi i biomassa. Både C3 och C4 (NADP-Malic Enzymtyp) fotosyntes beaktas. Beräkningar antar en bladtemperatur på 30 ° C och en atmosfärisk [CO2] på 380 ppm. Pilarna anger mängden energitab för olika processer (Zhu et al., 2008).

För C3-grödor är de högsta kortsiktiga effektiviteterna ca 0,035 och för C4 ca 0,043; den vanligen uppnådda εc i fältet är endast cirka 1/3 av dessa maximala värden, vilket tyder på att det finns ett betydande rum tillgängligt för att ytterligare öka εc (granskad i Zhu et al., 2008). Direkt bevis gjordes av växter odlade under Free Air CO2 Enrichment, där både fotosyntetisk hastighet och växtproduktivitet ökas (Long et al., 2004).

Hur kan vi identifiera nya sätt att konstruera för högre produktivitet? Som diskuterats tidigare blir experimentella metoder ineffektiva för att identifiera nya tekniska mål. Här kommer jag att använda modellen för fotosyntetisk kolmetabolism för att illustrera en systeminriktning för att identifiera nya mål för att konstruera högre effektivitet för fotosyntetisk energiomvandling.

Systembiologi tillvägagångssätt för att identifiera nya möjligheter till ingenjör för högre produktivitet
I det här avsnittet beskriver jag kortfattat det grundläggande förfarandet för att utveckla en systemmodell och beskriv sedan metoden för att kombinera systemmodellen med evolutionära algoritmer för att identifiera nya mål för att konstruera för högre produktivitet. I slutet av det här avsnittet kommer jag att förklara varför evolutionen inte har valt den optimala fotosyntetiska apparaten.

i) Grundproceduren för att utveckla en systemmodell


Figur 2. Den allmänna algoritmen för att bygga en dynamisk systemmodell. Processen som är inblandad i utvecklingen av en systemmodell innefattar att upprätta reaktionsdiagrammet, bygga hastighetsekvationerna, bygga de vanliga differentialekvationerna, testa och validera modellresultaten med experimentella observationer. Denna process itererar tills modellen kan troget reproducera vanligt observerade svar på genetiska eller miljömässiga störningar.

Figur 2 illustrerar processen som används för att utveckla en kinetisk modell av den metaboliska processen. För det första måste reaktionerna som är nära involverade i denna process sammanställas för att bilda ett reaktionsdiagram. Därefter utvecklas hastighetsekvationen för varje reaktion som är involverad i diagrammet. En systemmodell som representerar denna metaboliska process konstrueras sedan genom att utveckla en vanlig differentialekvation (ODE) för varje metabolit som är involverad i processen. Varje ODE beskriver graden av förändring av metabolitkoncentrationen med tiden, bildad av graden av bildning minus konsumtionshastigheten för denna metabolit. Till exempel bildas RuBP (ribulos-1,5-bisfosfat) vid fotosyntetisk kolmetabolism genom Ru5P (Ribulose-5-fosfat) fosforylering via reaktionen:

    Ru5P + ATP → ADP + RuBP …. 2

Det konsumeras via både RuBP-karboxylering och RuBP-syrebildning:

    RuBP + CO2 → 2 PGA …. 3

    RuBP + O2 → PGA + PGCA …. 4

där PGA är 3-fosfoglycerat och PGCA är 2-fosfoglykollat. Om man antar att hastigheten för RuBP-fosforylering är vrp och hastigheterna för RuBP-karboxylering (ekvation 3) och syrebildning (ekvation 4) är respektive vc och vo, uttrycks hastigheten för RuBP-koncentrationen med tiden som:

    d [RuBP] / dt = vrp-vc-vo …. 5

Alla ODEs bildar kollektivt ett system med vanliga differentialekvationer, vars lösning motsvarar olika fysiologiska och dynamiska tillstånd av metabolisk process.

När ett system med vanliga differentialekvationer har konstruerats krävs en rad numeriska experiment för att testa och validera modellen. Normalt måste en systemmodell visa sin förmåga att uppnå stabila tillstånd, robusthet mot yttre störningar och förmågan att förutsäga vanliga observerade fenomen. Exempelvis uppnådde modellen för fotosyntetisk kolmetabolism ett stadigt tillstånd inom ca 200 sekunder (Zhu et al., 2007). Det simulerade på ett troget sätt den allmänt uppmätta A-Ci-kurvan, dvs CO2-upptagningen jämfört med intercellulär CO2-koncentration (Ci) -kurvan, för både normala (21%) och låga (2%) syrehalter. Vidare kan modellen efter en drastisk störning av den intercellulära O2-koncentrationen snabbt återfå ett nytt stabilt tillstånd med en realistisk hastighet av fotosyntes. Slutligen simulerade modellen troligt fosfatbegränsad fotosyntes under förhållanden med en låg hastighet av triosfosfatutnyttjande (Zhu et al., 2007). Efter dessa valideringar kan den fotosyntetiska kolmetabolismsmodellen användas för att identifiera nya mål för att konstruera högre fotosyntetisk effektivitet.

ii) Kombinera systemmodell med evolutionell algoritm för att identifiera nya mål för ingenjörer för högre produktivitet
I traditionell uppfödning skapar korsningar mellan olika växter variationer i vissa egenskaper, såsom avkastning. Frön för de personer med överlägsen egenskapskvalitet väljs och används för att generera individer för nästa generation. Efter många generationer förbättras de utvalda egenskaperna gradvis under denna process. Denna metod ledde till en dramatisk ökning av grödorproduktiviteten och skapade den “gröna revolutionen”. Analogt med valet av bättre egenskaper över generationer i traditionell avelning möjliggör kombinering av systemmodeller med en evolutionell algoritm en simulerad utveckling av fotosyntetiska apparaten för en högre fotosyntetisk hastighet.

Den evolutionära algoritmen mimar i huvudsak processen med naturligt urval. I verkligt naturligt val är urvalstrycket för att säkerställa överlevnad och högre fecunditet. I det konstgjorda urvalet som efterliknades av den evolutionära algoritmen, måste urvalstrycket ha en högre fotosyntetisk upptagningshastighet för CO2 med samma mängd kväveinvestering i enzymerna vid fotosyntetisk kolmetabolism. Vidare har varje generation många individer, med varje individ som representerar en uppsättning enzymkoncentrationer som krävs för att driva modellen av kolmetabolism. För varje individ, eller uppsättning enzymkoncentrationer, finns det en steady state-frekvens av upptag av CO2. I varje generation kommer den person som har en högre fotosyntetisk CO2-upptagningshastighet att väljas för att “frö” nästa generation. För att generera individer för nästa generationer, kommer den valda individen att dupliceras för att generera en population, då individerna i denna population kommer att “muteras” (dvs lägga till slumpmässiga variationer i enzymkoncentrationerna). Denna process av selektion och mutation itererar, och hastigheten för fotosyntetisk upptagningshastighet för CO2 ökar gradvis över generationer. Denna process avslutas när fotosyntesen inte kan ökas med flera generationer (Zhu et al., 2007). Den slutliga kvävefördelningen i enzymuppsättningen anses vara den optimala kvävefördelningen (Figur 3).

Figur 3. Val av optimal partitionering av resurser mellan enzymerna för kolmetabolism för att maximera ljusmättad fotosyntetisk hastighet. A, ökning av lättmättad fotosyntetisk hastighet över 1500 val av generationer med hjälp av en evolutionär algoritm. B till F visar förändringarna i mängderna av fem av dessa enzymer i förhållande till deras initialvärden över dessa 1500 generationer. Urvalet var vid lätt mättnad och en Ci av 280 | imol mol-1.

Förkortningar:
A: fotosyntetisk upptagningshastighet för CO2
ADPGPP: ADP-glukospyrofosforylas
SBPase: sedoheptulos-l, 7-bisfosfatas
SPP: sackarosfosfatfosfatas
FBPase: fruktos-2,6-bisfosfatas.
Från Zhu et al. (2007).

När väl de optimala kvävefördelningarna har identifierats kan vi använda den för att beräkna efterfrågan på ökning för varje enzym,

Efterfrågan [i] = [Enzyme [i] _opt] / [Enzyme [i] _initial] …. (6)

Där [Enzyme [i] _opt] representerar den optimala kvävekoncentrationen och [Enzyme [i] _initial] representerar den initiala kvävekoncentrationen. Om efterfrågan på ett enzym är högre än 1, behöver enzymaktiviteten ökas; annars måste enzymaktiviteten tappas till fria kväve för syntes av andra enzymer för att uppnå den optimala upptagningshastigheten för CO2 (Zhu et al., 2007). Genom att använda detta tillvägagångssätt visade vi att Rubisco, SBPase och FBPase måste ökas för en högre fotosyntetisk CO2-hastighet (Zhu et al., 2007). Vidare är en ökning i diskningskapacitet, dvs kapaciteten att konsumera triosfosfatet (PGA eller dihydroxiacetonfosfat eller glyceraldehyd-3-fosfat) genom syntes av stärkelse, sackaros eller andra makromolekyler. Det kväve som krävs för att öka aktiviteten hos dessa enzymer förutses att omfördelas från den fotorespiratoriska vägen (Zhu et al., 2007). SBPase, en av de enzymer som identifieras öka för att få högre fotosyntes, har överuttryckts i tobak, vilket ledde till högre fotosyntes och biomassa produktion (Lefebvre et al., 2005), vilket visar att kombinering av evolutionell algoritm med systemmodeller kan identifiera potentiella tekniska mål för högre fotosyntes.

Ett annat tillvägagångssätt för att identifiera mål för ingenjören är metabolisk kontrollanalys (MCA) genom beräkningen av flödesstyrningskoefficienten (Fell 1997). Både MCA och den evolutionära algoritmen ger tekniska mål; Det finns emellertid grundläggande skillnader mellan dessa två tillvägagångssätt. Fluxstyrningskoefficienten för ett enzym representerar kontrollen av detta enzym över bestämt flöde, förutsatt att alla andra enzymnivåer inte ändras, dvs denna koefficient representerar en lokal bild av kontrollen av detta enzym över systemflödet. Å andra sidan identifierar den evolutionära algoritmen den optimala fördelningen av alla enzymer i ämnesomsättningen genom att samtidigt ändra alla enzymkoncentrationer. Därför kan den evolutionära algoritmen teoretiskt identifiera mål för högre fotosyntes från en mer global syn på systemet.

iii) Varför har fotosyntesen, efter miljontals år av evolution, inte utvecklats en optimal fotosyntetisk hastighet?
Kombinationen av evolutionär algoritm med systemmodeller ger en möjlig och effektiv mekanism för att identifiera den optimala fotosyntetiska apparaten. En filosofisk fråga som folk kan fråga är: efter miljontals år av utveckling, varför har växter inte utvecklats en optimal fotosyntetisk apparat? Det finns några möjliga skäl. För det första väljer evolution överlevnad och fecunditet, inte produktivitet. För att säkerställa överlevnad under stressförhållanden, investeras en viss mängd resurser, som kväve, i skyddsmekanismer på bekostnad av fotosyntetisk effektivitet. Vi har till exempel visat att kväve är överinvesterat till fotorespiratoriska vägen (Zhu et al., 2007). Denna överinvestering är dock avgörande för överlevnaden av växter under extremt heta och utkastiga förhållanden. Även om sådana förhållanden är sällsynta, kanske en gång i några hundra år, kan de vara frekventa för att helt eliminera växter utan sådana skyddsmekanismer (Zhu et al., 2007). För det andra är den globala klimatförändringen en annan faktor. Den omgivande atmosfäriska CO2-koncentrationen har varit cirka 280 ppm under de senaste 25 miljoner åren (Barnola et al., 1999) före den snabba ökningen av CO2-koncentrationen efter den industriella revolutionen. Den aktuella fotosyntetiska kolmetabolismen, exempelvis högre investering i fotorspiratoriska vägen, kan representera en optimal kväveallokering för de preindustriella revolutionernas CO2-nivåer (Zhu et al., 2007). Vi har tidigare visat att en av de kritiska enzymerna i fotosyntes, Rubisco, verkligen är optimerad för ett högre CO2-upptag vid en atmosfärisk CO2-koncentration på 280 ppm (Zhu et al., 2004). Ytterligare två subtila skäl kan också vara ansvariga för den nuvarande icke-optimala kväveallokeringen i fotosyntetisk kolmetabolism. Den suboptimala investeringen av SBPase kan vara relaterad till SBPas roll som en kontrollpunkt i fotosyntetisk kolmetabolism. medan överinvesteringen av enzymer i den fotorespiratoriska vägen också kan bero på det strikta förhållandet mellan RuBP-karboxylering och oxygenering för en given Rubisco-specificitet och atmosfäriska betingelser (Zhu et al., 2007).

Andra stora tillämpningar av fotosyntessystemmodeller
Dynamiska systemmodeller håller en mängd andra applikationer förutom att identifiera nya metoder för ingenjörer för högre produktivitet. Dessa inkluderar:

Första, tillhandahåller systemmodeller en direkt länk av genomiska data till fenotypiska data. Ingångarna i systemmodellen är enzymaktiviteten eller proteininnehållet, som kan erhållas från antingen litteraturundersökning eller proteomik. Systemmodellernas utgångar är metabolitkoncentrationer, flöden och fysiologiska parametrar.

Andra, kan systemmodellen användas för att studera den adaptiva betydelsen av molekylära förändringar i fotosyntetisk apparat för fotosyntetisk effektivitet. Här definieras den fotosyntetiska apparaten som de olika komponenterna (enzymer, elektronöverföringsbärare etc.) och interaktioner mellan olika komponenter i fotosyntes. Som nämnts tidigare ger kombination av evolutionära eller genetiska algoritmer med systemmodellen ett effektivt sätt att identifiera den optimala fotosyntetiska apparaten under definierade betingelser. Denna skillnad mellan den optimala fotosyntetiska apparaten och den befintliga fotosyntetiska apparaten ger oss möjligheter att konstruera för högre produktivitet. Denna skillnad föreslår också anpassningsbetydelsen för de olika egenskaperna hos fotosyntetiska apparaten.

Tredje, kan dynamiska systemmodeller användas för att testa hypoteser angående mekanismer som ligger bakom dynamiska signaler relaterade till fotosyntes. Vi har använt en systemmodell av de primära händelserna kring fotosystem II för att studera den mekanistiska grunden för fluorescensinduktionskurvan inspelad efter att ha lysnat en mättande ljuspuls (dvs. en kort ljuspuls (<1s) som kan stänga alla fotosyntes II-reaktionscentrum) på mörka anpassade löv (Zhu et al., 2005).

Fjärde, systemmodellen för fotosyntes kan användas i ekofysiologiska grödessimuleringsmodeller för att möjliggöra direkt koppling från genom till ekosystem. Den datorstödda utformningen av den integrerade kretsen (IC) spelade en viktig roll i den snabba utvecklingen av nya IC-teknologier. Det förväntas att en modell som kan länka från genom till ekosystem direkt kan tjäna samma roll. Även om jordbruksekosystemmodeller har utvecklats under det senaste halvtioendet, kan de fortfarande inte direkt förutsäga grödans prestanda från en grödans genom och dess tillväxtmiljö (Jones et al., 2003), men det finns få senaste ansträngningar att använda QTLs (dvs sträckor av DNA som är nära kopplade till gener som ligger till grund för ett drag) i agroekosystemmodeller. (Yin et al., 2004).

Att utveckla en integrerad modell som kan direkt koppla genom till ekosystem är extremt utmanande, eftersom en sådan modell inte bara måste mekanismera processer på olika organisatoriska nivåer, allt från ekosystemnivå till canopy nivå, blad och cellnivå processer, men har också att beskriva förändringar i genuttryck under olika förhållanden och olika utvecklingsstadier. Utan tvekan kommer utvecklingen av en sådan modell att ta flera år av gemensam ansträngning från hela anläggningsmodellgemenskapen. Med tanke på att fotosyntes utgör grunden för material och energi för växttillväxt och utveckling, är en detaljerad mekanistisk modell för fotosyntes en kritisk del av en sådan integrerad modell. Integrering av modellen för fotosyntetisk kolmetabolism med agroekosystemmodeller kan vara det första steget mot att realisera en sådan integrerad genom-till-ekosystemmodell.

Litteratur:
Barnola, J.M., Raynaud, D., Lorius, C. & Barkov, N.I. Historical CO2 record from the Vostok ice core. In Trends: A compendium of Data on Global Change. Carbon dioxide information analysis center, Oak Ridge National laboratory, Department of Energy, Oak Ridge, TN, U.S.A. (1999).

Evans L.T. Crop Evolution, Adaptation and Yield. CUP, Cambridge. (1993)

Fell, D.A. Understanding the control of metabolism. Portland Press, London (1997).

Jones, J.W., Hoogenboom, G., Porter, C.H., Boote, K.J., Batchelor, W.D., Hunt, L.A., Wilkens, P.W., Singh, U., Gijsman, A.J., Ritchie, J.T. The DSSAT cropping system model. European Journal Of Agronomy 18, 235-265 (2003).

Lefebvre, S., Lawson, T., Zakhleniuk, O.V., Lloyd, J.C. & Raines, C.A. Increased sedoheptulose-1,7-bisphosphatase activity in transgenic tobacco plants stimulates photosynthesis and growth from an early stage in development. Plant Physiol. 138, 451-460 (2005).

Long, S.P., Zhu, X.G., Naidu, S.L. & Ort, D.R. Can improvement in photosynthesis increase crop yields? Plant Cell Environ. 29, 315-330 (2006).

Long S.P., Ainsworth E.A., Rogers A. and Ort D.R. Rising atmospheric carbon dioxide: plants face their future. Annual Reviews of Plant Biology, 55, 591-628 (2004).

Monteith, J.L. Climate and the efficiency of crop production in Britain. Philos. Trans. R. Soc. London 281, 277-294 (1977).

Roberts M.J., Long S.P., Tieszen L.L. and Beadle C.L. Measurement of plant biomass and net primary production of herbaceous vegetation. In: Photosynthesis and Production in a Changing Environment: A Field and Laboratory Manual (eds, D.O. Hall, J.M.O. Scurlock, H.R. Bolhàr-Nordenkampf, R.C. Leegood, and S.P. Long), pp. 1-21. Chapman & Hall, London (1993).

Yin, X.Y., Struik, P.C. & Kropff, M.J. Role of crop physiology in predicting gene-to-phenotype relationships. Trends Plant Sci. 9, 426-432 (2004).

Zhu, X.-G., Portis Jr., A.R. & Long, S.P. Would transformation of C3 crop plants with foreign Rubisco increase productivity? A computational analysis extrapolating from kinetic properties to canopy photosynthesis. Plant Cell Environ. 27, 155-165 (2004).

Zhu, X.-G. Computational Approaches to Guiding Biotechnological Improvement of Crop Photosynthetic Efficiency. Ph.D. thesis, the University of Illinois. Urbana, IL. (2004).

Zhu, X.-G., Govindjee, Baker, N.R., deSturler, E., Ort, D.R., Long, S.P. Chlorophyll a fluorescence induction kinetics in leaves predicted from a model describing each discrete set of excitation energy and electron transfer associated with photosystem II. Planta 223, 114-133 (2005).

Zhu, X.-G., de Sturler, E. & Long, S.P. Optimizing the distribution of resources between enzymes of carbon metabolism can dramatically increase photosynthetic rate: A numerical simulation using an evolutionary algorithm. Plant Physiol. 145, 513-526 (2007).

Zhu, X.-G., Long, S.P. & Ort, D.R. What is the maximum efficiency with which photosynthesis can convert solar energy into biomass? Trends in Biotechnology 19, 153-159 (2008).

Leave a Reply

Your email address will not be published. Required fields are marked *

*